Libby Slater vender hjem til den solbeskinnede kystby Lighthouse Bay i Australien efter mange år i Paris. Hendes gifte elsker er netop død, og hun har sagt sin magtfulde stilling op i håb om, at hun nu kan forsone sig med sin søster, Juliet, der slog hånden af hende 20 år tidligere. Dengang gjorde Libby noget forfærdeligt, som Juliet aldrig har tilgivet.
Libby flytter ind i et lille hus på stranden i nærheden af det faldefærdige og forladte fyrtårn – men er det nu også helt forladt, eller prøver nogen at skjule sig?
Mere end hundrede år tidligere er et skib sunket ud for den australske kyst. Den eneste overlevende er en ung kvinde, Isabelle Winterbourne, på flugt fra sin mand og svigerfamilie, Om bord var desuden en yderst værdifuld gave fra det engelske kongehus til det australske parlament. Alt på skibet er gået tabt – det er i hvert fald, hvad de fleste tror …
Havets hvisken er en gribende kærlighedsroman om lidenskab, dunkle hemmeligheder og to kvinder på tværs af et århundrede hjemsøgt af fortidens tragedier.